St. Petersborg tilbyder et par forskellige områder for natteliv, hver med sin egen karakter.Downtown St. Petersborg er det primære område for aftenunderholdning. Du finder en koncentration af tagbarer med udsigt over byen, håndværkscocktailbarer og bryggerier omkring Central Avenue og Beach Drive. Der er også flere spillesteder, der tilbyder levende musik, fra jazz til rock, og et par natklubber, der holder åbent sent.Grand Central District, der ligger vest for centrum, er kendt for sin mere afslappede atmosfære. Det er hjemsted for adskillige mikrobryggerier og taprooms, hvilket gør det til et godt valg, hvis du er interesseret i at prøve lokale øl. Du finder også nogle afslappede barer og restauranter her, der ofte byder på levende, lokale musikere.EDGE District, der ligger mellem centrum og Grand Central, tilbyder en blanding af spise- og drikkemuligheder. Det har flere gastropubber, destillerier og barer, hvoraf nogle afholder trivia-aftener eller særlige begivenheder.